Fondements génétiques développementaux d’une symbiose

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 14014 (2023) Citer cet article

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Les interactions mutualistes entre organismes interviennent souvent dans l’innovation de traits essentiels au maintien de la relation. Pourtant, notre compréhension de ces interactions a été entravée en raison de divers obstacles liés à l’étude de la génétique des animaux non modèles. Pour comprendre les mécanismes génétiques par lesquels de tels traits se développent, nous avons examiné la fonction des gènes essoufflé (btl), sans trachée (trh) et double sexe dans le développement d'un nouvel organe porteur de champignons (mycangium) qui facilite une relation obligatoire entre les champignons. l'élevage de coléoptères de l'ambroisie et de partenaires fongiques spécifiques. L'inactivation de gènes par interférence d'ARN et la visualisation ultérieure par tomodensitométrie suggèrent que btl et trh sont nécessaires à l'initiation de la mycangie et que la tubulogenèse peut avoir été cooptée pour le développement mycangial précoce.

La biologie évolutionniste du développement cherche à répondre aux questions fondamentales entourant les mécanismes sous-jacents à l'innovation morphologique et à l'évolution vers une complexité structurelle croissante au sein du plan corporel. La cooptation permet la réutilisation de gènes centraux du développement dans un nouveau contexte de développement, tel que l'intégration de gènes d'appendices d'insectes dans l'évolution des taches oculaires des papillons1. Parmi de nombreux exemples intéressants, les nouveaux traits qui peuvent aider à diviser un symbiote microbien au sein du corps animal hôte sont particulièrement pertinents. Le calmar bobtail hawaïen (Euprymna scolopes) et son symbiote Vibrio fischeri constituent l'un de ces consortiums où l'identification de gènes cibles cooptés dans l'organe lumineux du calmar a aidé à déchiffrer l'identité et les origines évolutives de cette structure2.

Les coléoptères de l'Ambrosia, qui comprennent plus de 3 500 espèces parmi les véritables charançons (Curclionidae), ont formé indépendamment des partenariats nutritionnels obligatoires avec des champignons plus d'une douzaine de fois3. Leur capacité à véhiculer des symbiotes fongiques au sein d’organes spécialisés, appelés mycangia, a conduit à de nombreuses recherches sur la morphologie et la fonction. Cependant, en dehors de la recherche phylogénétique, peu d’études fournissent des ressources génétiques moléculaires4,5, et les mécanismes génétiques et développementaux sous-jacents à l’évolution répétée des mycangies sont encore mal compris. La mycangie peut être trouvée dans une variété de segments du corps avec différents degrés de complexité ; certaines mycangies se présentent sous la forme de fosses peu profondes, tandis que d'autres sont des invaginations, des poches ou des tubules plus compliqués3,6. Cette adaptation structurelle est associée à un changement à la fois dans la composition nutritionnelle des larves et dans la structure de la galerie natale dans les environnements ligneux par rapport à leurs parents de scolytes se nourrissant du phloème7. En tant que telle, la xylomycétophagie est essentielle à la niche écologique définie par les coléoptères de l’ambroisie et leurs symbioses fongiques7. Cette évolution vers la xylomycétophagie s'est produite entre une grande diversité de partenaires fongiques6 ; divers associés nutritionnels menant au même point final structurel et fonctionnel suggèrent que ces relations nutritionnelles étroites peuvent conduire à un développement spécialisé au sein de l'insecte hôte.

Le caractère relativement dérivé de la culture fongique a facilité la capacité des coléoptères à prospérer dans des habitats ligneux appauvris sur le plan nutritionnel en leur permettant d'utiliser la lignocellulose comme ressource précieuse. Bien que leur comportement de forage du bois cible principalement les arbres stressés ou mourants, les attaques massives sur les arbres hôtes peuvent exacerber leur déclin. Dans le monde globalisé d'aujourd'hui, l'introduction d'espèces exotiques de coléoptères de l'ambroisie augmente la probabilité de nouvelles interactions avec les arbres indigènes, amplifiant ainsi le potentiel de création de nouvelles associations d'hôtes. Par conséquent, les coléoptères de l’ambroisie sont devenus un sujet important dans les domaines de la pathologie forestière et de l’entomologie. De plus, la diversité de la morphologie des mycangies et les relations symbiotiques avec les partenaires fongiques les rendent très intrigantes d'un point de vue évo-dévo. Ici, nous avons utilisé l'espèce de coléoptère de l'ambroisie Euwallacea validus pour étudier les fondements génétiques du développement de la mycangie. Cette espèce, introduite aux États-Unis à la fin des années 1900, est largement disponible dans le nord-est des États-Unis. La femelle adulte E. validus transmet son principal symbiote nutritionnel, Fusarium oligoseptatum, probablement dans une paire de mycangies pré-orales situées médialement dans la tête, derrière les mandibules. Des recherches antérieures sur l'organisation interne des mycangies ont identifié une deuxième paire de petites poches dans la tête, inférieures aux mycangies primaires et situées latéralement près de chaque œil, mais ne se sont pas étendues à une caractérisation fonctionnelle8. Les espèces d'Euwallacea sont également connues pour véhiculer des symbiotes secondaires (tels que Raffaelea subfusca et Graphium sp.) qui sont théorisés pour jouer des rôles alternatifs dans les galeries natales tout au long du développement9. Il a été constaté que d’autres espèces de coléoptères de l’ambroisie développent non seulement de multiples mycangies, mais peuvent également séparer différents symbiotes dans des pochettes séparées6. La résolution concernant le genre Euwallacea laisse de nombreuses questions sans réponse concernant les partenariats périphériques, mais a montré une relation de haute fidélité entre ces coléoptères et Fusarium. L'examen et l'échantillonnage basé sur la culture de 250 femelles d'E. validus ont abouti à la récupération de champignons chez 99,2 % des individus échantillonnés, indiquant une conservation robuste des mycangies et une colonisation fongique dans les populations de type sauvage10,11.